Храм в честь апостола Иоанна Богослова — каменный храм, построили его силами Смоленского князя Романа Ростиславовича в 1173 году. Уже тогда храм отличился богатым убранством, среди материалов использовали золото. В храме в те временя князь разместил учителей (греков и латинян). Спустя столетия храм обратили в костёл, этому предшествовал захват Смоленска поляками в 1611 году.
Вернув Смоленск обратно в 1654 году, царь Алексей Михайлович снова отдал храм христианам. Царская казна проспонсировала установку иконостаса, а уже в 18 веке храм полностью перестроили. Здесь заменили своды и столбы, подняли пол и повысили уровень земли вокруг храма.

Отечественная война внесла свои изменения — храм был разорен, после его снова восстановили и к трапезной части устроили придел во имя благоверного князя Андрея Смоленского, Переславльского.

После революции храм снова грабили, а затем и вовсе закрыли. Незавидной была его участь и в годы ВОВ. Тогда были разрушены колокольня, трапезная и придел. В последние годы в храме размещался склад строительных материалов смоленских реставраторов.

После передачи храма Епархии в мае 1993 года началась новая жизнь: мае 1995 года сюда для освящения приехал митрополит Кирилл. С тех пор в храме регулярно проходят богослужения.

Как и остальные религиозные учреждения Смоленска, о которых мы не раз говорили в рамках проекта «Смоленская крепость», храм Иоанна Богослова не ждут глобальные перемены. В планах — принимать прихожан и продолжать культивировать и подкреплять духовное, а также помогать смоленским христианам находить силы в вере.